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故事将衔接TV版第三季结局紫悦(Twilight Sparkle)进化为天角兽(Alicorn)加冕成新公主之后的生活，此时水晶帝国的珍贵王冠被偷窃；为了寻回王冠，紫悦公主将接下重责大任，独自前往另一个平行世界；在那里，紫悦将发现平行世界中的穗龙(Spike)变成了一只狗，而自己则变成了有双手也能双腿站立的人类！身分将改为少女高中生，并重新相遇化身为人类版本的小马朋友们……
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新闻报道了怪盗团事件嫌疑人的莲自杀的消息，同时怪盗团也开始暗中展开行动。为了揪出策划所有事件的幕后人物并让其改过自新，怪盗团决心潜入新目标的魔宫，并盗出宝物。
