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动画讲述了一只名叫做暮光闪闪u002F紫悦（Twilight Sparkle）的独角兽，要执行她导师塞拉斯缇娅公主u002F宇宙公主（Princess Celestia）的任务，在小马镇u002F小马谷（Ponyville）学习关于友谊的知识。她与另外五只小马，苹果杰克u002F苹果嘉儿（Applejack）、瑞瑞u002F珍奇（Rarity）、云宝黛西u002F云宝（Rainbow Dash）、小蝶u002F柔柔（Fluttershy）与萍琪u002F碧琪（Pinkie Pie），成为最要好的朋友。每只
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为了镇住祸髅，迈克尔森家族的四人发誓彼此分离，新奥尔良恢复了往日的和平。这种和平安宁的日子过去了七年，文森特、弗莱娅、海莉和约书亚尽量避免各种族之间产生矛盾。可海莉却接到神秘瀑布魔法学校打来的电话，霍普被停学了。霍普遗传了父亲克劳斯的一些性格，聪明又桀骜不驯。她为了筹钱去找父亲，偷偷将自己的血卖给了同学亨利。属于新月狼族的亨利平日总受人欺负，他喝下霍普的鲜血是为了成为狼人与吸血鬼的混种，变得更强壮。但是他选择从图书馆楼顶跳楼自杀以转化成吸血鬼的办法，必然会引起学校的注意。于是校方决定暂停霍普和亨利的学业，
