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动画讲述了一只名叫做暮光闪闪u002F紫悦（Twilight Sparkle）的独角兽，要执行她导师塞拉斯缇娅公主u002F宇宙公主（Princess Celestia）的任务，在小马镇u002F小马谷（Ponyville）学习关于友谊的知识。她与另外五只小马，苹果杰克u002F苹果嘉儿（Applejack）、瑞瑞u002F珍奇（Rarity）、云宝黛西u002F云宝（Rainbow Dash）、小蝶u002F柔柔（Fluttershy）与萍琪u002F碧琪（Pinkie Pie），成为最要好的朋友。每只
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在WRGP大赛中打败了新世界队的5D's队，原以为可以阻止圣柜摇篮的坠落，没想到历史出现变动，造成了圣柜摇篮在现实中出现并且下坠，游星等人决定前往阻止Z-ONE等人毁灭新童实野市的计划。在决斗中，乌鸦与秋成功拯救了被过去束缚的雪莉；为了守护同伴而赌上性命的龙亚作为最后一位龙印者觉醒，召唤出了生命洪流龙，也让阿波利亚找到了希望。与此同时，布鲁诺为了教导游星如何击败Z-ONE，与游星展开了骑乘决斗，并提示了他加速同调之上的可能性。在布鲁诺与阿波利亚不惜牺牲的帮助下，游星与Z-ONE展
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马塞尔统治新奥尔良已经五年了，这五年吸血鬼与巫师之间谨慎遵守着当年的约定。文森特掌握了巫师团体的领导权后，也积极防止团体内的活跃份子闹事，努力维持来之不易的太平日子。一些外来吸血鬼听说克劳斯被抓都纷纷跑来新奥尔良寻求报复的机会，其中有一位欧洲贵族阿里斯泰·迪凯纳。他被克劳斯转化后屠杀了全族的人，还被克劳斯的父亲迈克尔追杀了几个世纪，因此对克劳斯恨之入骨。如今他找上门来准备一雪前耻。海莉在玛丽的帮助下找齐了六支狼族的毒液，她在一间酒吧里找到了最后一支狼族的最后血脉，基林·马尔罗，最终她获得了解药唤醒了芙蕾雅
